Allyson werd op 7 oktober 1917 als Ella Geisman geboren in de Bronx, New York . Haar filmcarrière begon in 1943 met de verfilming van de Broadway-musical Best Foot Forward (Edward Buzzel).

De actrice werd in de jaren veertig vooral gecast in lichte komedies, musicals en romantische films van de filmmaatschappij MGM. Zij speelde onder andere in Two Girls and a Saylor, Music for Millions, Good News en Little Women.

June Allyson was een van de belangrijkste Amerikaanse actrices van de jaren vijftig. Voor haar rol in Too Young to Kiss (Robert Leonard) kreeg zij in 1951 een Golden Globe en in 1953 schitterde zij naast James Stewart in The Glenn Miller Story.

In de jaren zestig stapte ze, toen haar ster begon te verbleken, over naar de televisie en het theater. Zij kreeg met The Dupont Show With June Allyson haar eigen televisieshow en speelde rollen in The Dick Powell Show van haar toenmalige echtgenoot.

Haar laatste filmrol speelde ze in 2001 in de lowbudget komedie A Girl, Three Guys, and a Gun van Brent Florence.