Durbin speelde in de periode van 1936 tot 1948 in 22 films. In 1949 ging ze met pensioen, op het hoogtepunt van haar carrière. De actrice maakte haar debuut in Three Smart Girls. De film was een groot succes en ontving een Oscarnominatie voor beste film. Filmstudio Universal, die door de depressie op het randje van een faillissement balanceerde, kon door het succes van Durbin blijven bestaan. Andere bekende films van de actrice zijn One Hundred Man and a Girl en First Love.

Durbin had een imposante fanclub. Ze was de favoriete filmster van de Britse minister-president Winston Churchill. Hij zou erop hebben gestaan dat hij de films waarin Durbin speelde als allereerste kon zien, nog voor het publiek. Daarbij heeft de Italiaanse dictator Benito Mussolini een open brief voor Durbin naar de krant Il Popolo gestuurd. Daarin stond het verzoek of zij wilde bemiddelen bij besprekingen tussen hem en de Amerikaanse president Franklin Roosevelt. De actrice heeft niet op de brief gereageerd.

Rond haar pensioen was Durbin de best betaalde actrice en waarschijnlijk ook de best betaalde vrouw ter wereld. Verdiende ze in 1939 nog 195.000 dollar, in 1941 was dit bedrag al opgelopen tot 400.000 dollar.

Samen met acteur Mickey Rooney won Durbin in 1939 een speciale Oscar: de Juvenile Award. Deze kregen zij als dank voor hun bijdragen aan de vertegenwoordiging van jongeren op het witte doek. In haar verdere carrière werd Durbin voor geen enkele prijs genomineerd. Wel kreeg ze in 1960 een ster op de Walk of Fame in Hollywood.